Die Nachricht vom Tod des Bürgerkriegsveteranen John Carter (Taylor Kitsch) verbreitet sich 1881 in Windeseile. Als Alleinerbe erscheint sein Neffe Edgar Rice Burroughs (Daryl Sabara) zu dessen Bestattung, nur um herauszufinden, dass Carter seine Leiche in einem Mausoleum verbergen liess, das sich ausschliesslich von innen öffnen lässt. Edgars einziges persönliches Andenken an seinen Onkel ist ein Tagebuch, das Carters Anwalt ihm an der Beerdigung übergibt. Dank diesem kommt er einem Geheimnis in Carters Vergangenheit auf die Spur.
Gut zwanzig Jahre zuvor schürft der ehemalige Bürgerkriegsoffizier John Carter in Arizona nach Gold. Als er sich auf der Flucht vor Apachen in einer Höhle verstecken muss, greift ihn ein Ausserirdischer an - ein menschenähnlicher Thern vom Mars. Carter obsiegt und bringt ein Medaillon in seinen Gewahr, das eine Kopie seines Körpers auf den Mars teleportiert.
Früher erdenähnlich hat sich Mars durch Jahrtausende des Raubbaus in eine lebensfeindliche Wüste verwandelt. Die ehemals grosse Zivilisation des Roten Planeten kämpft unter sich um die letzten Rohstoffe, um ihr Überleben zu sichern. Mitten in diesem Konflikt lernt Carter die Prinzessin Dejah Thoris (Lynn Collins) kennen - und wird an ihrer Seite zu einem wichtigen Helden im Krieg gegen die barbarischen Einwohner der feindlichen Stadt Zodanga.
SRF zwei zeigt die actionreiche Sci-Fi-Fabel als exklusive Free-TV-Premiere und in Zweikanalton deutsch/englisch.
